Ao no Exorcist: Kyoto Fujouou-hen - The ExWire of True Cross Academy dipenuhi shock dan ketakutan setelah mengetahui bahwa salah satu teman sekelas mereka, Rin Okumura, adalah putra setan. Tapi untuk saat ini, mereka memiliki masalah yang lebih penting daripada orang tua Rin: mata kiri Raja Setan, setan yang kuat, telah dicuri dari Deep Keep akademi. Setelah upaya dilakukan untuk mencuri mata yang tepat di Kyoto juga, Rin dan Exwires lainnya dikirim untuk menyelidiki misteri di balik Impure King dan tujuan akhir pencuri. Sementara misi ini membuat mereka bekerja sama untuk saat ini, Rin tidak pernah merasa lebih jauh dari sesama pengusir setan. Dalam usahanya untuk berdamai dengan mereka, ia menjalani pelatihan khusus untuk mengendalikan kekuatan gelap. Namun, ketika mata kanan dicuri tidak lama setelah kedatangan mereka, ancaman tak terpikirkan dari pengkhianat di antara mereka meninggalkan mereka membutuhkan semua kekuatan yang bisa mereka dapatkan.